Dinoflagellater

Man tror att den ursprungliga typen av plastider för dinoflagellater var peridinininnehållande plastider, som uppstod som ett resultat av sekundär endosymbios med röda alger. Emellertid har inga plastider hittats i arter vid basen av det evolutionära trädet av dinoflagellater ( Perkinsus och Oxyrrhis ). Dessutom upptäcktes nyligen en ny grupp av förmodligen heterotrofa alveolater i ljusberövade havsdjup, som enligt fylogenetisk analys är belägna nära basen av dinoflagellatträdet [36] . Dinoflagellater som kan fotosyntes bildar inte en monofyletisk grupp. Nyligen genomförda fylogenetiska studier har visat att i vissa taxa av dinoflagellater, särskilt de vars kloroplaster inte innehåller peridinin, är historien om förhållandet med endosymbionts ganska komplex: förvärvet av en röd alg, sedan dess förlust och nyförvärvet av några andra alger , vilket indikerar möjligheten till upprepad endosymbios. Dessutom behåller dinoflagellater förmågan att förvärva endosymbionter till denna dag. Detta kan bekräftas av dinoflagellaten Noctiluca scintillans , som i sig är heterotrofisk, men fritt flytande prasinofiska alger finns ibland inuti vakuolerna hos individer av denna art [38] .

Det är fortfarande oklart vad frånvaron av plastider hos arter vid basen av dinoflagellatträdet kan indikera: att dinoflagellater ärvde ett uråldrigt tillstånd utan plastider, eller att förfäders former av dinoflagellater förlorade plastider och sedan förvärvade dem igen. Om det senare antagandet är korrekt, uppträdde peridinininnehållande plastider som ett resultat av tertiär, och inte sekundär, endosymbios [36] .

Av inte mindre intresse är utvecklingen av peridinin-innehållande kloroplaster. Fylogenetisk analys av 23S rRNA och psbA -genen visade att kloroplaster av denna typ är monofyletiska och med största sannolikhet härstammar från röda alger som ett resultat av sekundär endosymbios, vilket var fallet i ochrofyter och apikomplex. Analys av psaA- , psbA- och rbcL-generna i olika röda, ochrofyt- , haptofytalger och dinoflagellater visade emellertid att peridinininnehållande dinoflagellater och fucoxantininnehållande dinoflagellater bildar en monofyletisk gruppsyster till haptofyter. Utifrån dessa resultat lades en alternativ hypotes fram om ursprunget för peridininhaltiga plastider, enligt vilken både peridininhaltiga och fucoxantinhaltiga plastider härstammade från en gemensam förfader, som var en haptofyt alg, så att de peridininhaltiga kloroplaster av dinoflagellater är resultatet av tertiär endosymbios [53] .

Phototaxis

Alla studerade dinoflagellater visar fototaxis som svar på samma del av spektrumet , och för en våglängd på 450 nm är graden av manifestation av fototaxi maximal. Ett stigma (öga) krävs inte för fototaxi, och celler som saknar stigma kan också reagera på ljus [59] . De ljuskänsliga receptorerna är definitivt inte i stigmatiseringen och är förmodligen associerade med plasmamembranet [60] .

Mindre än 5 % av dinoflagellaterna har stigma, varav de flesta är sötvattensformer. Stigmat av den enklaste strukturen, representerad av en grupp av lipidglober lokaliserade i cytoplasman och inte omgivna av något membran, finns till exempel i Woloszynskia coronata . Stigma av den andra typen representeras av ett antal lipidglober lokaliserade i kloroplaster belägna på cellperiferin (till exempel Peridinium westii , W. tenuissima ). Den tredje typen av stigma är karakteristisk för Glenodinium foliaceum . I detta dinoflagellat når stigmat 6 µm i längd och 3 µm i bredd. Den är mer eller mindre rektangulär till formen, tillplattad och liknar en väska till utseendet. Inuti den finns två rader av lipidkulor åtskilda av ett granulärt utrymme. Stämpeln är omgiven av ett trippelmembran, identiskt med det som omger kloroplasterna. Intill stigmat finns en membranfri lamellkropp bestående av tillplattade vesiklar anordnade mer eller mindre parallellt med varandra. Den lamellära kroppen når cirka 2 µm i längd och 0,75 µm i bredd och innehåller upp till 50 vesiklar. Vesikler är anslutna till varandra i ändarna och vid kanten av stapeln - med ett grovt endoplasmatiskt retikulum . Man tror att denna typ av stigma är en kraftigt reducerad peridinininnehållande kloroplast [61] .

De mest komplexa stigmata, som liknar ögonen hos flercelliga organismer [62] , är karakteristiska för medlemmar av familjen Warnowiaceae av ordningen Peridiniales . Stigman av detta slag kallas ocelloider [63] . Ocelloider har strukturer som liknar hornhinnan , linsen och näthinnan hos djur . Samtidigt är "hornhinnan" en uppsättning mitokondrier kopplade till ett enda system, "linsen" ( linsen ) består av membranen i det endoplasmatiska retikulumet, och "näthinnan" (retinoiden) visade sig vara en modifierad kloroplast (arterna av familjen Warnowiaceae har länge förlorat förmågan att fotosyntetisera) [64] . Intressant nog har nya studier funnit uttryck av bakterieliknande rhodopsin i näthinnan , vilket bekräftar inblandningen av dessa stigmas för att bestämma ljusriktningen [65] . Strukturen för stigmatiseringar av Nematodinium armatum och Erythropsis cornuta har studerats väl, och deras struktur visade sig vara fundamentalt lika. Hos N. armatum är stigmat placerat högst upp i den nedre delen av cellen, bredvid gördeln, och består av en lins och en pigmentkopp placerad bakom den [66] .

Axeln som passerar genom linsens centrum och pigmentkoppen är nästan vinkelrät mot cellens längdaxel. Linsen ligger omedelbart under plasmalemmat. Pigmentglaset består av tre huvuddelar. Större delen av väggen består av ett enda lager av stora avlånga pigmentgranuler med en diameter på 0,3 µm. När man närmar sig glaskanten blir pigmentgranulerna mindre och mer löst anordnade och bildar flera lager. Vid basen av bägaren ligger ett tätt lager av fibriller 33 nm i diameter, parallellt med stigmaaxeln. Detta lager täcker ett lager av tvärgående fibriller, som kallas retinoid , eftersom det är ansvarigt för uppfattningen av ljus. Ovanför retinoiden finns en kanal som mynnar in i spåret på det tvärgående flagellumet. Cellmembranet fortsätter in i kanalmembranet [66] .

Linsen är en komplex struktur som består av ett nätverk av mitokondrier. Inuti mitokondrierna finns ett granulärt lager skilt från linsen med ett membran. Den centrala delen av linsen representeras av en membranbunden kupol eller koncentriska lager av tätt material. Det mesta av linsen omger denna kärna och består av flera stora, nästan tomma lober. Mellan cortex och loberna finns ett nätverk av medelstora vesiklar [66] . Ljus kommer in i linsen, fixeras och riktas av en koncentrerad stråle till pigmentkulorna, som passerar genom retinoiden [59] . Nyligen genomförda studier har visat att under inverkan av ljus blir membranblåsorna för stigmatisering mer långsträckta och platt [65] . Linsen kan ändra form och pigmentkoppen kan i sin tur röra sig i förhållande till linsen [63] .

Mat

Beroende på typen av näring kan dinoflagellater vara autotrofer, mixotrofer och heterotrofer. Tydligen finns det praktiskt taget ingen autotrofi i strikt mening bland dinoflagellater, men mixotrofi är extremt utbredd. Endast mindre än 10 rent autotrofa arter är kända som inte behöver färdiga organiska föreningar. De flesta dinoflagellater som kan fotosyntes är auxotrofa för B-vitaminer (B 1 ( tiamin ) , B 12 ( cyanokobalamin ) och H ( biotin )) och tvingas ta emot dem utifrån i färdig form. Dessutom är fotosyntetiska dinoflagellater som kan fagotrofi kända [67] .

Ungefär hälften av de kända arterna av dinoflagellater är obligatoriska heterotrofer, saknar plastider och absorberar mat med osmotrofa eller fagotrofa metoder. Fagotrofi är mer utbredd i dinoflagellater. Fagotrofa organismer absorberar fasta födopartiklar och smälter dem i matsmältningsvakuoler. De livnär sig på andra alger , inklusive andra dinoflagellater, nematoder , larver av polychaete och fiskägg . För att fånga upp matpartiklar använder de en mängd olika speciella organeller, inklusive stjälkar (stentakler), tentakler (tentakler), kolvar (hattar) och slöjor (pallium).

• Stjälkarna  är små rörliga fingerliknande utväxter som sitter i skåran vid basen av flagellan. De utför troligen sensoriska funktioner och ger fäste till substratet.
• Tentakler  är mer långsträckta strukturer som tjänar till att fånga upp maten och rikta den till cellens mun ( cystom ). Tentakler har beskrivits i Nocticula , Pronocticula , Pavillardia och andra.
• Kolven är en ihålig cylindrisk utväxt som drar mat till cytostomen. Den kan snabbt förlängas, och dess längd kan vara 15 gånger kroppens längd, expandera och sedan snabbt smalna av och dra ihop sig. Kolven gör ett hål i offercellen och suger ut cytoplasman ur den. En sådan kolv är karakteristisk för Gymnodinium fungiforme , zoosporerna av Pfiesteria piscicida , såväl som de fotosyntetiska dinoflagellaterna Amphidinium cryophilum .
• Slöjan  är ett pseudopodialt membran som kommer ut från ett spår nära basen av flagellumet och ser ut som ett fångstnätverk som är större än en cell. Separata stora celler och kolonial och kiselalger håller sig till detta nätverk, sedan omsluts de och deras innehåll absorberas. Denna handling av extracellulär matsmältning varar 20-30 minuter. En slöja har beskrivits hos vissa arter av släktena Protoperidinium , Oblea och Diplopsalis . De förstnämnda livnär sig huvudsakligen på kiselalger och dinoflagellater, medan alla andra kan fånga inte bara kiselalger, utan även haptofyter, prasinofyter och kryptofyter [68] .

Dinoflagellatceller kan innehålla en stor vesikel som innehåller rester av smälta organeller (ackumuleringskroppar). Det motsvarar förmodligen vesiklar med samma funktioner som finns i kryptofyter och andra flagellater . Ackumuleringskroppen är särskilt karakteristisk för symbiotiska dinoflagellater [69] .

Osmoreglering

Kontraktila vakuoler har endast hittats i ett fåtal sötvattensdinoflagellater. En eller två kontraktila vakuoler finns i medlemmar av familjen Protaspidaceae, och även i vissa skeden av livscykeln hos representanter för ordningen Phytodiniales, där de kontraktila vakuolerna försvinner när de flyttas till ett annat stadium av livscykeln [70] .

De återstående dinoflagellaterna har inte pulserande kontraktila vakuoler, och i stället för dem utförs osmoregulatoriska funktioner av pusler  , unika organeller som bara är inneboende i dinoflagellater. De är invaginationer av det cytoplasmatiska membranet i form av en påse eller ett rör som sticker ut i cellhålan. Hos marina representanter avgår ett system av kanaler och fingerformade utsprång - vesiklar från denna påse. Sådana komplexa pustler är synliga under ett ljusmikroskop. I sötvattensformer hittas pustler endast med hjälp av ett elektronmikroskop . De har en enklare struktur och representerar en stor eller flera små vakuoler. Pusler är inte kapabla till sammandragningar, till skillnad från kontraktila vakuoler, öppnar de sig dock med porer in i flagellkanalerna, varifrån deras innehåll rinner ut utan en viss periodicitet. Vanligtvis finns det två pustler i en cell, som var och en är ansluten till en flagellkanal [27] [71] .

Stickande strukturer

Dinoflagellater har tre typer av stickande strukturer (extrusomer): trichocyster , nematocyster och mucocyster. Trichocystor är placerade vinkelrätt mot cellens yta längs dess periferi. En trichocysta består av en kropp och en hals och är omgiven av ett enda membran [70] . Inuti trichocysterna finns några mikrometer långa kristallina proteinfibriller (kärnor), som vrids i en spiral. I den inre delen av trichocysten representeras en tredjedel av cortex av korta rörformiga element, något utskjutande framåt. Allra högst upp i trichocysten sticker en grupp av 20-22 fibriller ut från cortex mot det slutande membranet, och tunnare fibriller förbinder dem ytterligare med den apikala delen av trichocystmembranet.

Inuti trichocystens stängningsmembran finns en tunn ogenomskinlig ring. Den yttre delen av trichocystmembranet är fäst vid plasmamembranet mellan thecal vesiklar eller till thecal vesiklar som är belägna under de rundade, tunna områdena på tekalplattorna, som bildar speciella porer för trichocystor [72] .

Trichocystor bildas i Golgi-apparaten och lämnar den troligen som sfäriska vesiklar, som sedan får en spindelform och utvecklas till trichocystor. När den är upphetsad förvandlas en "laddad" trichocyst till en "oladdad" inom några millisekunder  - kanske på grund av det snabba inflödet av vatten. "Oladdade" trichocystor är raka, konformade stavar, många gånger längre än "laddade" trichocystor (upp till 200 µm i Prorocentrum ). Trichocyster finns i de flesta dinoflagellater, men det finns undantag ( Gymnodinium neglectum , Aureodinium pigmentosum , Woloszynskia tylota , Symbiodinium microadriaticum ). Den specifika fördelen (om någon) med trichocyster är oklar. De kan tjäna till att snabbt studsa buren i motsatt riktning mot utstötningen av tråden, eller för att direkt besegra fienden [72] .

Nematocyster har hittats i ett fåtal dinoflagellater (i släktena Nematodinium , Warnowia , Proterythropsis och vissa medlemmar av släktet Polykrikos , och hos de senare skiljer sig nematocyster markant i sin morfologi [73] [74] ). De är större än trichocyster, når 20 mikron i längd; de jämförs ibland med cnidocyter i cnidocyter . Mukocyster  är enkla säckar som utsöndrar slem på cellytan; de är nära euglenoidernas liknande strukturer . Sådana säckar har hittats i vissa dinoflagellater i området av bukfältet (lameller i den längsgående fåran) under cellmembranet [70] [75] .

Vila formulär

Under förhållanden som inte tillåter befolkningen att öka ytterligare (såsom låg näringstillgång ), kan dinoflagellater bilda orörliga vilosporer eller cystor . Dinoflagellatcystor ( dinocysts ) i de flesta arter är morfologiskt skilda från vegetativa celler. De når 30-70 mikron i diameter, har en slät eller grov yta. Nybildade cystor av arten Scrippsiella trochoidea innehåller 10 gånger mer kolhydrater än vegetativa celler; medan graden av oxidativa processer i dem är 1,5% av det vegetativa stadiet. Cellväggarna i cystor är mycket resistenta och innehåller dinosporin , som är kemiskt nära sporopollenin, som täcker pollen från högre växter [76] .

Processen med encystation, eller bildandet av vilande sporer, regleras av en komplex interaktion av yttre faktorer, inklusive dagslängd, temperatur och näringskoncentration. Under encystation ökar halten melatonin flera gånger, vilket kan förhindra oxidation av cystlipider . I sötvattensdinoflagellaterna Woloszynskia tylota inkluderar encystation följande steg:

1. Theca ersätts av en tunn, amorf yttervägg, som förtjockas avsevärt genom tillsats av nytt material från dess insida.
2. Vid gränsen till cytoplasman hos den framväxande cystan bildas ett lager av tätt åtskilda lipiddroppar.
3. Cytoplasmatiska strukturer, såsom kloroplaster, Golgi-apparaten och puzuli, minskar i storlek eller försvinner.
4. En ökning av den orange-bruna kroppen som ligger i mitten av cellen och cytoplasmatiska vakuoler som innehåller kristaller [77] .

Efter dess bildande flyttar cystan till botten av en sjö eller ett hav, där den förblir livskraftig i många år. Havsströmmar kan föra dessa bentiska cystor till andra platser. När förhållandena är gynnsamma kan cystorna gro och ge upphov till levande flytande celler. Bildandet av cystor, deras rörelse och groning förklarar många aspekter av ekologin och geografin för den giftiga vattenblomningen som orsakas av dinoflagellater. Detta förklarar det faktum att vattenblomningar inte nödvändigtvis sker på samma ställe varje år, liksom att vattenblomningar är förknippade med ett överflöd av näringsämnen i havet, orsakat till exempel av inträngning av avloppsvatten eller avrinning från jordbruksföretag . Dessutom, på grund av cystor, kan vattenblomningsplatser ändra varandra varje år [78] .

Cystor kan identifieras genom frånvaron av kloroplaster, närvaron av mikrogranulär brun cytoplasma och ett rött öga (om det vegetativa stadiet har ett öga). Hos vissa arter sker förkalkning genom att kalciumkarbonatkristaller deponeras i det smala gapet mellan cellväggen och plasmamembranet. Ceratium hirundinella- cystor har ett yttre kiselskikt [77] .

Livscykel och reproduktion

Dinoflagellater kan föröka sig vegetativt , asexuellt och sexuellt . Under vegetativ förökning delar sig cellen i två delar i längsgående eller sned riktning, medan den ursprungliga cellens skal är involverat i skapandet av skal av dotterceller på olika sätt. Så i skallösa dinoflagellater delas de på mitten av en förträngning, och varje dottercell ärver skalet från modern. I Ceratium sker uppdelningen på så sätt att skalet delas i två ojämna delar av en sned fåra, och varje dottercell får bara hälften av skalet från modern, och fullbordar själv den saknade halvan. I Peridinium fäller modercellen theca (denna process kallas ecdysis ), efter delning bildas en förtjockad pellicle runt dottercellerna och cellen förvandlas till en ecdysal cysta . När cellen kommer ut från cysttillståndet bildas nya tekalvesiklar under dess pellicle. I Gambierdiscus toxicus induceras ecdysis av en speciell glycerolförening som produceras av grönalgen Bryopsis . Denna art av dinoflagellater lever i nära anslutning till grönalgen thallus [79] . I vissa fall divergerar inte dotterceller som ett resultat av delning, och då bildas kedjekolonier. Beroende på art och miljöförhållanden kan vegetativ reproduktion ske var 1-15:e dag [80] .

Under asexuell reproduktion bildar dinoflagellater zoosporer och aplanosporer [80] .

Med brist på kväve och en förändring i vattentemperaturen börjar vissa arter av dinoflagellater [78] sexuell reproduktion . Tre typer av sexuell process har beskrivits i dinoflagellater: isogami , anisogamy och chologamy . Gameter är mindre än vegetativa celler, hos pansararter kan de vara nakna. Oftast, när könscellerna smälter samman, bildas en diploid planozygot, som kan existera ganska länge. Den är vanligtvis större än haploida vegetativa celler, behåller 2 bakre flageller och kännetecknas av en tjock, kemiskt inert, oregelbunden cellvägg . Först följer en period av långvarig tillväxt av planozygoten, och sedan kan den antingen förvandlas till en vilocell (hypnozygot), vars viloperiod varar från flera timmar till flera månader, eller genomgå meios och ge upphov till 4 haploida vegetativa celler i ett mobilt tillstånd. Hos arter vars kloroplaster härstammar från kiselalger och haptofyter följs fusion av könscellskärnor av fusion av endosymbionter och deras kärnor [81] [82] .

I de allra flesta dinoflagellater med studerade livscykler är de haplobiont : det diploida stadiet är begränsat till zygoten . Undantaget är Noctiluca , vars livscykel är diplobiont. Kärnan i en diploid vegetativ cell delar sig genom meios och sedan mitos, vilket ger upphov till mer än 2000 identiska könsceller. När könscellerna smälter samman bildas en zygot som efter en vilande period förvandlas till en vegetativ cell [83] [84] . Liksom i fallet med vissa röda alger har vissa dinoflagellater odlade i laboratoriekultur visat att morfologiskt olika protister kan vara olika livsstadier av samma art [78] .

Dinoflagellaternas meios är mycket dåligt förstådd. Dess utmärkande egenskaper kan anses vara svag spiralisering och förkortning av kromosomer, som når ett maximum under zygotenperioden (profas I-stadiet av meiosdelning) [82] .

En extremt ovanlig och komplex livscykel är karakteristisk för dinoflagellaterna Pfiesteria piscicida . I frånvaro av fisk nära botten representeras Pfeisteria av bentiska cystor . Närvaron av fisk gör att cystorna spirar till en flytande form som frigör ett giftigt ämne. Detta ämne orsakar förlamning av fiskens andningsorgan, och fisken dör av kvävning inom några minuter och sjunker till botten. När den döda fisken börjar sönderfalla börjar dinoflagellaterna äta upp fisken genom stjälkarna. När fisken är helt uppäten förvandlas flagellcellerna tillbaka till vilande, oansenliga bentiska cystor, som ibland tar så lite som två timmar att omvandla [85] [86] .

Biokemi

Funktioner av metabolism

Sötvattensdinoflagellater lagrar huvudsakligen stärkelse , som deponeras i cytoplasman, medan marina former huvudsakligen lagrar lipider . Dessutom kan dinoflagellater lagra steroler , främst 4α-metylsteroler, vilket skiljer dem från alla andra grupper av alger [87] . Vissa marina dinoflagellater och organismer där dinoflagellater lever som endosymbionter samlar en specifik sterol , dinosterol [58] .

För den vitala aktiviteten hos de flesta frilevande dinoflagellater, i motsats till deras närmaste släktingar - apikomplex, som leder en parasitisk livsstil, krävs effektiv ATP -syntes på grund av fullständig oxidation av kolhydrater . Vikten av denna väg indikeras av närvaron av stärkelsegranuler i cytoplasman hos många dinoflagellater. Pyruvatdehydrogenaskomplexet , som tillhandahåller omvandlingen av pyruvat till acetyl-CoA i de flesta andra eukaryoter, är emellertid frånvarande i dinoflagellater (liksom i apikomplex). Även om alternativa, icke-glykolytiska vägar också kan vara involverade i att upprätthålla den mitokondriella acetyl-CoA-poolen (särskilt nedbrytningen av grenade aminosyror , till exempel genom 2-metylcitratcykeln), verkar det osannolikt att pyruvat förblir slutprodukt av kolhydratoxidation i dinoflagellater. Förmodligen har dinoflagellater andra vägar och enzymer för ytterligare oxidation av pyruvat. Detta antagande bekräftas av resultaten av studier med radioaktivt märkt 13C3 - pyruvat : märkt 13C2 - acetyl -CoA, uppenbarligen erhållet från 13C3 - pyruvat , gick också in i trikarboxylsyracykeln . Dinoflagellater har gener som kodar för alla enzymer för β-oxidation av fettsyror , inklusive karnitin-acylkarnitin translokas . Denna metaboliska väg är en ytterligare källa till acetyl-CoA i mitokondrier, och dess betydelse i metabolismen av dinoflagellater bekräftas av förekomsten av lipiddepåer i många arter [88] .

Genomet av dinoflagellater innehåller alla gener som kodar för enzymer i trikarboxylsyracykeln (TCA). CTC spelar en nyckelroll i metabolismen av dinoflagellater, precis som alla frilevande aeroba organismer. De flesta eukaryoter har två former av isocitratdehydrogenas (TCA-enzymet som katalyserar oxidationen av isocitrat till α-ketoglutarat ): NAD (H)-beroende och NADP (H)-beroende. Dinoflagellater har emellertid förlorat den NAD(H)-beroende formen av isocitratdehydrogenas, liksom apikomplex, även om detta protein är extremt konserverat bland både eukaryoter och prokaryoter . En annan intressant skillnad mellan CTC för dinoflagellater och CTC för andra eukaryoter är att de har två former av fumaras : en med en järn-svavelkluster och en som saknar det. Vanligtvis, bland representanterna för en taxon, finns det bara en form av detta enzym. Även om dinoflagellater har det vanliga mitokondriella NAD-beroende malatdehydrogenaset , som oxiderar malat till oxaloacetat , har de också malatkinonoxidoreduktas, ett membranbundet enzym som också kan oxidera malat till oxaloacetat, men med FAD snarare än NAD + -reduktion . Detta enzym finns i vissa bakterier och apikomplex som har förlorat den mitokondriella formen av malatdehydrogenas och, uppenbarligen, förvärvades av den gemensamma förfadern till dinoflagellater och apikomplex redan innan de separerades. Men trots alla dessa skillnader avviker det allmänna schemat för CTC-reaktioner i både dinoflagellater och apikomplex inte från standardschemat [88] .

Det har också skett vissa förändringar i elektrontransportkedjan för dinoflagellater. Både dinoflagellater och apikomplex har förlorat komplex I (NADH-dehydrogenas) i andningskedjan, vilket är karakteristiskt för de flesta eukaryoter. Istället har dinoflagellater ett speciellt protein som har en signal om mitokondriell lokalisering och som verkar i mitokondriell matris, där dess substrat istället för NADH är NADPH som erhålls under CTC. Tydligen förlorades det typiska NADH-dehydrogenaset av den frilevande förfadern till dinoflagellater och apikomplex. Orsakerna till detta är inte klara, men det är möjligt att förlusten av NAD(H)-beroende isocitratdehydrogenas bidrog till spridningen av ett alternativt NADPH-dehydrogenas . Utöver det innehåller mitokondrierna hos dinoflagellater andra proteiner som säkerställer att elektroner kommer in i ETC. Så de har fungerande dihydroorotatdehydrogenas  - ett enzym för syntesen av pyrimidiner , som oxiderar dihydroorotat till orotate i intermembranutrymmet i mitokondrier , och coenzym Q tar emot elektroner . En annan väg tillhandahålls av malat-kinonoxidoreduktas och TCA, som bidrar till en ökning av den reducerade koenzympoolen Q. Intressant nog saknar dinoflagellater glycerol-3-fosfatskytteln som finns i apikomplex och ciliater en[ reducerar coenzym Q. Dinoflagellater har dock cytokrom b 2 ( L-laktat : cytokrom c oxidoreduktas ), som finns i intermembranutrymmet och oxiderar cytosoliskt L-laktat till pyruvat och överför elektroner till cytokrom c. I dinoflagellater hittades också ETC-frikopplande proteiner , det vill säga proteiner som säkerställer läckage av protoner från intermembranutrymmet in i matrisen utan ATP- syntes . Denna process aktiveras av fria fettsyror och, även om den minskar hastigheten för ATP-syntes, minimerar den mängden reaktiva syreämnen som bildas under driften av ETC [88] .

Dinoflagellater har proteiner som säkerställer transporten av dikarboxyl- och trikarboxylsyror genom det inre mitokondriella membranet . Dessa metaboliter används i aminosyrasyntes, fettsyrametabolism glukoneogenes , isoprenoidbiosyntes och TCA . Bland dessa dinoflagellatproteiner finns α-ketoglutarat-malat-transportören, som byter ut mitokondriellt α-ketoglutarat mot cytosoliska dikarboxylsyror, i synnerhet malat. Denna transportör är kopplad till malat-aspartat-skytteln , som möjliggör effektiv överföring av reducerande ekvivalenter i form av NADH in i mitokondrierna från cytosolen. Denna skyttel kräver också aspartat , en glutamatbärare som, även om den finns i dinoflagellater, saknas i apikomplex. Dinoflagellater, men inte apikomplex och ciliater, har också en oxodikarboxylattransportör, som byter ut oxodikarboxylater av oxoadipat och α-ketoglutarat mot varandra. Denna transportör är nödvändig för syntesen av lysin och glutamat i cytoplasman från mitokondriellt 2-oxoadipat, som i sin tur bildas av α-ketoglutarat och acetyl-CoA. Utbytet kan också gå i motsatt riktning, då oxoadipat, som bildas under katabolismen av cytosoliskt lysin, transporteras in i matrisen. Här dekarboxyleras oxoadipat och används vidare som en källa för acetyl-CoA. Dinoflagellaternas mitokondrier innehåller även andra utbytare av dikarboxylater och trikarboxylater, som saknas i apikomplex [88] .

Liksom alla alveolater har dinoflagellater alla proteiner som behövs för syntesen av järn-svavelkluster i mitokondrier. Syntesen av tetrapyrroler i dinoflagellater, som i många fotosyntetiska organismer, sker i plastider, och inte i mitokondrier [88] .

Processen för fotorespiration skiljer sig något från den vanliga i dinoflagellater : högre växter , characeae , röda och glaucocystophyte alger använder enzymet glykolatoxidas för att oxidera glykolat , som, med deltagande av molekylärt syre, oxiderar glykolat till glyoxylat med bildning av glyoxylat. peroxid, som förstörs av katalas . I dinoflagellater, liksom i vissa andra grupper av alger, saknas detta enzym, och oxidationen av glykolat utförs av ett annat enzym, glykolatdehydrogenas [89] [90] .

Bioluminescens

Planktoniska former av dinoflagellater som finns i alla världens hav har förmågan att luminescera (ofta felaktigt kallad fosforescens ), vilket ofta kan ses i stört havsvatten på natten på sommaren. Självlysande dinoflagellater lever huvudsakligen i ytvatten [91] . Bland fotosyntetiska protister är dinoflagellater den enda gruppen som kan bioluminescens ; Totalt har cirka 85 fotosyntetiska och heterotrofa arter av marina dinoflagellater med denna förmåga registrerats (sötvattenarter har det inte). Exciterade celler avger blixtar av blågrön färg (med en maximal emission vid en våglängd på 475 nm) med en varaktighet vanligtvis från 0,05 till 5 s [92] .

Vattnets luminescens, som uppstår från fartygets rörelse, och glöden från tropiska vikar beror främst på arter av klassen Dinophyceae ; på tempererade breddgrader orsakas havets glöd vanligtvis av nattljuset . Som om flammande havsvatten från antiken väckte navigatörernas uppmärksamhet, och under lång tid tillskrevs övernaturligt ursprung till denna glöd av vatten, tills den biologiska naturen hos denna glöd experimentellt bevisades 1830 [87] . Den tyske naturforskaren Kurt Tesing gav följande beskrivning av bilden av havets glöd, som han observerade i Neapelbukten : "I närheten, sedan långt borta, blinkade ljusa, blåaktiga gnistor, blixtrade och försvann omedelbart. Havets briljans blev starkare och starkare, varje våg föll till ett brinnande regn när det föll ... Det verkade som om vi flöt längs en strålande bäck; alla saker som doppades i vattnet verkade vara fyllda med flytande silver. När vi sent på kvällen stod på bryggan, verkade hela hamnen och hela havet, så långt ögat kunde se, vara översvämmade av mjuk eld. Det var en obeskrivlig syn, och bara de som såg den i all sin glans kan förstå vilket outplånligt intryck det gör på varje människa .

Bioluminescens innebär omvandling av energi som frigörs under en exergonisk kemisk reaktion till ljusenergi . Ämnet som ansvarar för bioluminescens är luciferin , som oxideras av syre under inverkan av luciferasenzymet för att frigöra energi i form av en ljusblixt. Luciferin och luciferas är vanliga namn för föreningar associerade med luminescens och delar inte en gemensam kemisk struktur för alla luminescerande organismer. Så i bakterier är luciferin en reducerad flavin , och i dinoflagellater är det tetrapyrrol. Luciferaser har också olika strukturer i olika grupper av organismer, även om de alla är oxidoreduktaser. Enligt den allmänna ekvationen för bioluminescens, under inverkan av luciferas, oxideras luciferin av syre för att bilda en exciterad produkt, som avger en foton vid övergången till det oexciterade tillståndet [94] .

Dinoflagellatluciferin är en linjär tetrapyrrol. Vid alkaliskt pH är det bundet till det luciferinbindande proteinet ( LBP  ) , som frisätter luciferin under sura förhållanden. Det har antagits att ljusblixten uppstår helt enkelt genom att sänka pH-värdet från 8,0 till 6,5. I exciterade celler depolariseras det vakuolära membranet , på grund av vilket protoner (H + ) kommer in i cytoplasman och försurar dess perifera områden. Att sänka pH utlöser två pH-beroende reaktioner: (1) LBP frisätter luciferin och (2) luciferin aktiveras och avger en blågrön ljusfoton [95] .

Luciferin, LBP och luciferas sätts samman till speciella partiklar med en diameter på 0,5-1,5 mikron - scintilloner (blinkande enheter). Ljusblixtar förekommer i de cytoplasmatiska invaginationerna av det vakuolära membranet. Blixtar av blågrönt ljus uppstår när en aktionspotential passerar genom vakuolmembranet, vilket gör att protoner lämnar vakuolens sura miljö och kommer in i cytoplasman. Det resulterande fallet i pH i scintillonerna orsakar en ljusblixt [95] .

Lingulodinium polyedrum lyser huvudsakligen under den nattliga fasen avdygnsrytmen. Detta beror på mer än en tiofaldig ökning av mängden luciferas och LBP under den nattliga fasen. Fotoinhibering av bioluminescens under dagen verkar vara nödvändig för att cellen ska kunna spara energi vid en tidpunkt då ljusnivån runt omkring är så hög att bioluminescens är ineffektiv. Hos Pyrocystis fusiformis kan bioluminescens inträffa under hela dagen. På dagtid avger sfäriska kroppar i tätt packade vesiklar som samlats runt kärnan luminescens och på natten bioluminescerar de perifera skikten av cytoplasman. Intressant nog rör sig kloroplaster i motsatt riktning och grupperas runt kärnan på natten, och är belägna i cellperiferin under dagen [95] .

Dinoflagellater kan avge ljus på tre sätt:

• med mekanisk, kemisk, elektrisk stimulering;
• spontant;
• glöder svagt sent på natten [96] .

Den maximala mängden ljus som avges med en enda blixt varierar avsevärt mellan arterna, med stora representanter som släpper ut mer ljus i en blixt än små. I en population av dinoflagellater avger i genomsnitt en cell en blixt per dag. Det är inte klart om cellen verkligen lyser en gång och bara en gång under denna period, eller tvärtom, vissa celler lyser upprepade gånger, medan andra inte lyser alls. Glödens ljusstyrka påverkas av tillförseln av celler med näringsämnen. De nattaktiva algerna, som har gröna endosymbiontalger, frigör ju fler fotoner, desto mer intensivt belyses cellerna och följaktligen är fotosyntesen mer aktiv. Olika individer som tillhör samma art av släktena Dissodinium och Pyrocystis kan eller kanske inte är kapabla till luminescens [96] .

Den starkaste glöden är karakteristisk för Pyrocystis , som orsakar glöden från haven i ekvatorialområdena . Pyrocystis -cellen avger 1000 gånger mer ljus än Lingulodinium och 100 gånger mer än Ceratium fusus , Peridinium pentagonium och Pyrodinium bahamense [96] .

Det finns två teorier om det adaptiva värdet av bioluminescens i dinoflagellater.

1. Larmhypotesen. Enligt denna hypotes, när ett ryggradslöst djur som livnär sig på dinoflagellater dyker upp, avger dinoflagellaterna ett sken och indikerar platsen för det djuret. Denna signal fångas upp av ett rovdjur som livnär sig på det tidigare nämnda dinoflagellatätande ryggradslösa djuret.
2. Skräckhypotesen. Enligt denna hypotes skrämmer ljusblixten som en dinoflagellat avger när den mekaniskt stimuleras av en ätare (som en copepod ) kräftdjuret och får det att simma iväg [96] .

Biologiska rytmer

Rytmiska processer observeras i många medlemmar av Dinophyceae, och de mest välkända algerna som visar rytmiska förändringar är dinoflagellaten Lingulodinium polyedrum . Denna art är kapabel till bioluminescens och har sitt eget luciferin och luciferas. Dessa alger avger en ljusblixt när havsvattnet som de simmar i skakas kraftigt, eller när det är kraftigt upprört. När man mäter luminescensen hos en skakad kultur i laboratoriet visar det sig att mängden ljus som celler avger per tidsenhet inte är densamma och beror på de senaste händelserna. Om kulturen odlades under naturligt ljus eller under dag-natt-förhållanden beror mängden ljus som avges till stor del på den tid på dygnet då mätningen gjordes. Under dagtid är mängden ljus som sänds ut mycket låg, och för att orsaka någon luminescens överhuvudtaget måste kulturen skakas mycket kraftigt. Men när cellerna stimuleras på natten avger kulturen mycket mer ljus, och endast en svag exponering räcker för att orsaka en blixt. Om vi ​​bygger en graf över beroendet av luminescens på tiden på dygnet, kommer grafen att se ut som i fig. Den högsta luminescensen observeras mitt i den mörka perioden, men när morgonen närmar sig blir blixtarna mindre och mindre och det krävs mer och mer cellstimulering för att producera dem. Sålunda följer intensiteten av luminescens dygnsrytmer, eftersom rytmiciteten av förändringar i ljusstyrkan hos blixtar fortfarande bevarades när cellerna hölls i mörker under lång tid. I mörker bibehålls cykeln i 4 dagar, men amplituden av förändringar i ljusstyrkan hos blixtar minskar avsevärt. Med en lång vistelse av celler i ljuset observeras inte en minskning av amplituden. Under förhållanden med kontinuerlig belysning av korrekt intensitet, varar cykeln minst 3 veckor [97] .

Mätningar av fotosyntes i Lingulodinium polyedrum , både när det gäller syrefrisättning och koldioxidfixering , visade att dessa processer också är rytmiska, mer exakt, de lyder dygnsrytmer och försvinner inte under förhållanden med långvarig belysning. Den högsta intensiteten av fotosyntes, som förväntat, observeras mitt på dagen. Fotosyntesens rytm tillhandahålls av förändringar i fotosystem II [98] .

Den tredje processen i Lingulodinium polyedrum som överensstämmer med dygnsrytm är celldelning . Under förhållandena för förändringen av dag och natt sker celldelning var 30:e minut. När förhållandet dag:natt är 12:12 är 30-minutersintervallen särskilt uttalade. Studier gjorda under andra dag-natt-förhållanden, till exempel 7:7, har visat att för celldelning är dag-natt-övergången inte avgörande, eftersom celldelning sker 12 timmar efter mörkerperiodens början, även om en ny ljusperioden har kommit långt innan den perioden. Under förhållanden med långvarig belysning med lågintensivt ljus bevaras alla andra dygnsrytmer av Lingulodinium polyedrum , men celler delar sig praktiskt taget inte, och den totala tiden för cellexistens ökar till nästan 6 dagar. De celler som är redo att dela sig delar sig dock var 24:e timme vid samma tidpunkt [99] .

Den fjärde typen av dygnsrytm hos dinoflagellater är den vertikala migrationen av celler i vattenpelaren. Före gryningen stiger cellerna till ytan, där de bildar stora kluster (aggregationer), men på natten simmar de igen till djupet. I marina vatten, under vertikala migrationer, utsätts cellerna för följande gradienter :

• Näringshalterna är större på djupet, eftersom de ackumuleras nära botten eller termoklinen , medan det nästan inte finns några näringsämnen i ytvattnet.
• Temperaturen nära ytan är högre än temperaturen på djupet.
• Ljusintensiteten ändras.
• I stillastående vatten upphävs skillnaderna mellan ytvatten och djupa vattenskikt nästan av flodvågor [99] .

Lingulodinium polyedrum har en viss kontroll över luminescens, fotosyntes och celldelning, så att varje process toppar och naturligt faller av på ett strikt ordnat sätt var 24:e timme. Alla dessa processer kan styras av en enda mekanism - den biologiska klockan. Det kan mycket väl vara så att elementet i cellen som styr den biologiska klockan är plasmamembranet, eftersom det i synkroniserade celler sker en rytmisk omorganisation av plasmamembranet var 24:e timme [99] .

Även om rytmiska processer i Lingulodinium polyedrum toppar i olika faser, antas det att de regleras av en enda pacemaker. Tydligen har rytmiska processer ingen feedback och styrs därför av en högre mekanism. Således kan fotosyntes effektivt undertryckas av verkan av en specifik herbicid, men rytmen av bioluminescens bevaras, och dess fas förändras inte heller. Dessa observationer stödjer följande modell angående dygnsrytmen för Lingulodinium polyedrum . Den centrala pacemakern regleras av solljus och synkroniseras med det genom fotoreceptorer, vilket upprätthåller dygnsrytmens 24-timmarsperiodicitet. Den reglerar följaktligen alla andra rytmiska processer: celldelning, bioluminescens, fotosyntes [100] .

Hos dinoflagellater styrs dygnsrytmer av två distinkta system: ett rödljuskänsligt system som ökar tidsintervallen och ett blåljuskänsligt system som synkroniserar rytmer med gryningen. Förmodligen stimulerar eller undertrycker dessa system bildandet av melatonin i celler. Att öka koncentrationen av melatonin betyder tydligen slutet på den lätta fasen. Vid bildandet av melatonin spåras en dygnsrytm: i slutet av den ljusa fasen ökar koncentrationen av melatonin snabbt, och under den mörka fasen minskar den gradvis och når sina minimivärden i början av den ljusa fasen. Koncentrationen av melatonin i dinoflagellatceller liknar den i tallkottkörteln hos däggdjur . Melatonin ligger alltså till grund för fotoperiodiska fenomen i så avlägsna grupper av organismer som dinoflagellater och däggdjur. Detta faktum bekräftar närvaron av en gammal mekanism som länkar information om belysning med dygnsrytm [101] .

Distribution och ekologi

Bland frilevande dinoflagellater finns både marina (cirka 90 % av alla dinoflagellater lever i marina vatten, där de ingår i både plankton och bentos ) och sötvattenformer [102] . Tillsammans med kiselalger utgör de huvuddelen av marint fytoplankton , med dinoflagellater som dominerar i tropiska vatten och kiselalger i polära och cirkumpolära vatten. Dinoflagellater är näst efter kiselalger som primära producenter i kustnära marina vatten. Den största mångfalden och överflöd av dinoflagellater observeras i havens neritiska zon , där mer organiskt material finns på grund av sköljningar med kusten, men de lever också i det pelagiska (öppna vattnet) i tropikerna och subtroperna [83] .

Bland bentiska dinoflagellater urskiljs två ekologiska huvudgrupper: psammofila arter som lever i havssand och epifytiska arter som lever på tång och gräs (i synnerhet epifytiska dinoflagellater inkluderar representanter för släktena Prorocentrum och Gambierdiscus , kända för sin toxicitet ) [103] .

I sötvattensväxtplankton är dinoflagellater mycket mindre förekommande ( Ceratium- och Peridinium- arter är vanligast här ) [104] .

Tydligen är de flesta dinoflagellater kosmopoliter . De finns på nordliga, tempererade och södra breddgrader, även om de är vanligast i varma vatten, där deras antal är högt under hela året. I tempererade områden nås det största överflödet av dinoflagellater först på senvåren och sommaren. Både i marina och söta vatten, före massutvecklingen av dinoflagellater, sker en massutveckling av kiselalger. Det finns kryofila dinoflagellater som lever i snön och ger den en röd färg. Bland dinoflagellater är epifyter och typiska bentiska former mycket sällsynta än planktoniska [83] .

Dinoflagellater kan producera en stor biomassa på kort tid och fungerar därför som en viktig länk i näringskedjan för fiskar , valar , hjuldjur , olika protozoer [83] och andra vattenlevande organismer  , både direkt och efter preliminär konsumtion av djurplankton. företrädare [28] [104] .

Ofta fungerar dinoflagellater som symbionter ( zooxanthellae ) av andra organismer - marina ryggradslösa djur ( svampar , revbyggande koraller , maneter , plattmaskar , blötdjur ) och protister ( radiolaria , foraminifera , ciliater ). I vart och ett av fallen av symbios räcker det att värden , efter att ha svalt dinoflagellatet, införlivar det utan att smälta det i dess vävnader ; efter det delar sig symbionten upprepade gånger och börjar syntetisera kolhydrater , som den levererar till värdorganismen. Graden av värdberoende av sådan symbios varierar mycket: till exempel kan Anemonia [ helt leva utan zooxanthellae, och vissa koraller klarar sig inte utan dinoflagellatsymbiioner [13] [105] . Minst 5 arter av dinoflagellater (varav 4 tillhör släktet Symbiodinium ) är kända för att fungera som zooxanthellae. Zooxanthellae är täckta med ett tunt skal, kapabelt till vegetativ reproduktion och bildandet av hymnodiniumliknande sporer. Sambandet mellan zooxanthellae och revbyggande koraller studeras bäst . Det är ett fall av mutualism , och båda organismerna drar nytta av det. Zooxanthellae ger sin värd upp till 50% av fixerat kol , varav det mesta kommer i form av glycerol , en mindre del - i form av glukos , alanin , organiska syror . Det har visat sig att koraller med zooxantheller kalkar snabbare. Korallen förser algen med några organiska föreningar ( urea , glycerol-3-fosfat , aminosyror ) och tillväxtfaktorer [106] .

Ofta är dinoflagellater själva värdar för många symbiotiska alger, både endo- och exosymbionter . Således lever cyanobakterierna Synechocystis och Synechococcus på ytan av cellerna hos färglösa dinofyter Citharister , Histioneis , Ornithocercus och Parahistioneis . Dinoflagellat endosymbionts kan vara kryptofyter, gröna och gyllene alger , såväl som bakterier. Så i Nya Guineas vatten finns gröna Noctiluca , som dock saknar kloroplaster, men innehåller från 6 till 12 tusen små celler av grönalgen Pedinomonas [106] .

Omkring 20 arter av dinoflagellater är parasiter av ryggradslösa djur (särskilt små kräftdjur ), fiskar och trådformade alger [13] . Den utbredda dinoflagellaten Dissodinium pseudolunula  är en ektoparasit av copepodägg som har kloroplaster. Ektoparasiter som saknar kloroplaster parasiterar fisk, copepodägg, kiselalger och andra alger (representanter för släktena Chytriodinium , Paulsenella , etc.). Två släkten av endoparasitiska dinoflagellater som finns i copepodägg, Blastodinium och Schizodinium  , har kloroplaster. Kloroplastlösa endoparasiter bor i andra dinoflagellater, sifonoforer och copepoder [106] . Gränsen mellan symbionter och parasiter är ibland suddig; sålunda fungerar arter av släktet Symbiodinium vanligtvis som symbionter av koraller och andra ryggradslösa djur, men vissa av deras arter beter sig mer som parasiter och kan orsaka massdöd av koraller [107] .

Ett antal arter av dinoflagellater, som reproducerar sig i betydande antal, kan orsaka vattenblomningar . I synnerhet leder ett utbrott av överflödet av marina dinoflagellater i kustvatten, vilket vanligtvis inträffar under den varma årstiden, till ett fenomen som kallas " red tide " (i Rysslands hav observeras röda tidvatten i Fjärran Östern [108 ] ). Under den röda tidvattnet får havsvatten, på grund av närvaron av mikroskopiska alger som innehåller fotosyntetiska pigment, en ovanlig färg - vanligtvis röd, men ibland körsbär, brun eller gul [109] . Uppkomsten av röda tidvatten underlättas av vattnets egenskaper: varma ytskikt, högt näringsinnehåll , låg salthalt (vilket ofta händer efter en lång period av regn) och frånvaron av starka vågor. Om de arter som producerar rödvatten är toxinproducerande kan resultatet bli massdödlighet av planktonätande fiskar, blötdjur och kräftdjur (se nedan ; många toxinproducerande dinoflagellater ändrar inte färgen på vattnet [110] ) [ 13] . Så i slutet av augusti 1987 observerades det starkaste röda tidvattnet under de senaste 150 åren på Floridas västkust, och stränderna var fulla av hundratusentals döda fiskar. Dinoflagellaten Gymnodinium breve [111] visade sig vara ansvarig för detta .

I sötvatten orsakas algblomning vanligtvis av icke-dinoflagellater; men i vissa områden spelar de senare (särskilt företrädare för släktena Peridinium , Ceratium och Peridiniopsis ) en ledande roll [112] . Så, Ceratium hirundinella under massreproduktion ger vattnet en brunaktig-vit färg (som kan observeras på sommaren i bakvatten och flodslättersjöar i ukrainska floder ) [28] . Ett annat välkänt exempel är den intensiva blodröda färgningen av vattnet i bergssjön Lago di Tovel , som ligger nordväst om provinsen Trento , Italien , som observerades fram till 1964 vissa soliga dagar (mellan juli och september) . Under lång tid trodde man att arter av släktet Glenodinium var ansvariga för sådan färgning , men det visade sig senare att representanter för arten Tovellia sanguinea som beskrevs 2006 orsakade färgningen (de finns fortfarande i sjön idag, men i små antal: övervikten övergick till en annan dinoflagellat Baldinia anauniensis , som har en grön färg) [113] [114] .

Fenomenet Röda Nilen är också ofta förknippat med reproduktionen av sötvattensdinoflagellater . Detta är namnet på den andra fasen av sommar- höstfloden i de nedre delarna av Nilen , under vilken floden svämmar över sina stränder och sedan lämnar ytterligare ett lager av bördig silt på de intilliggande fälten (under den första fasen - den "gröna Nilen"  - floden, tack vare de mikroskopiska algerna som finns i den, antar grön färg och under den andra - mörkröd). De specifika arterna av dinoflagellater som är ansvariga för detta fenomen har ännu inte identifierats (vissa författare har föreslagit att orsaken till den röda färgen i Nilens vatten kan vara cyanobakterien Oscillatoria rubescens , euglenoiden Euglena sanguinea eller grönalgen Haematococcus pluvialis , men dessa hypoteser har inte fått tillförlitlig motivering) [ 115] .

Paleontologi

Dinoflagellatfossiler är kända från Mellersta Trias ; samtidigt, resterna av två släkten, Arpylorus [116] och Palaeodinophysis [117] , förmodligen släkt med dinoflagellater, går tillbaka till sen silur respektive devon . I tidig mesozoikum ökade mångfalden av dinoflagellater kraftigt, och deras huvudsakliga morfologiska typer uppstod. I krita nådde dinoflagellater den högsta morfologiska mångfalden, men sedan neogenen har den minskat [118] .

I det fossila tillståndet representeras dinoflagellater huvudsakligen av dinocyster , som på grund av sin uthållighet är välbevarade i gamla sedimentära bergarter . Fynd av dinocyster har varit kända sedan perm , och de har stor betydelse för skiktningen av mesozoikum och kenozoikum , eftersom lokala stratigrafiska skalor har utvecklats utifrån dem . De är också värdefulla för paleoekologiska studier. Fossila cystor av dinoflagellater kallas histrichospherids (histrichospores) och anses vara en del av acritarchs  , cystliknande strukturer av fossila encelliga alger [76] [119] . Samtidigt hittades dinosteroler och 4α-metyl-24-etylkolesten specifika för dinoflagellater redan i de tidiga kambriska akritarkerna (520 miljoner år sedan); om antagandena om förhållandet mellan akritarker och dinoflagellater är korrekta, så kan de senares evolutionära historia utsträckas till det tidiga kambrium och ännu tidigare (800 miljoner år sedan) [10] .

Histrichospherids har upptäckts oberoende av olika paleontologer och klassificeras som en separat taxonomisk grupp representerad uteslutande av fossila arter ; många vilande sporer av dinoflagellater är identiska med kenozoiska histrikosfärer, så att i detta fall har en struktur två namn. Fossila rester av dinoflagellatskal är också kända från perm , men de är mycket sällsynta [76] [119] .

Betydelse i naturen och mänskligt liv

Dinoflagellaternas betydelse i biosfären är mycket hög. I korallrevets ekosystem är fototrofa dinoflagellater de viktigaste primärproducenterna , och bland marina primärproducenter i allmänhet är de näst efter kiselalger . Heterotrofa marina dinoflagellater visar sig vara viktiga komponenter i den så kallade mikrobiella slingan , och hjälper till att styra betydande energiflöden in i planktoniska näringsvävar [51] [120] .

Dinoflagellatplatser (blomningsplatser) är bland de viktigaste naturliga fettlagringsplatserna (till exempel lagringen i Nordsjön ). Fossila bergarter som innehåller döda celler av dinoflagellater fungerar också som lager av fett som ackumuleras i celler. Det största av dessa förvar är Kimmeridge skiffer ( eng.  Kimmeridge Clay ) i England . Olja och gamla sedimentära avlagringar innehåller också 4α-metylstyrenkolväten , som troligen härstammar från 4α-metylstyrener av dinoflagellater [121] .

Parasitiska dinoflagellater kan orsaka epizootier i fisk- och kräftdjurspopulationer [122] .

Många dinoflagellater är mycket känsliga för förekomsten av organiska föroreningar i vatten och används därför som bioindikatorer i den sanitära och biologiska kartläggningen av vattenresurser [28] . Fossila cystor av dinoflagellater tjänar geologer att uppskatta åldern på föreslagna oljeavlagringar [108] .

Toxiner

Vissa arter av dinoflagellater är kapabla att producera farliga gifter ; bland arterna av toxinbildande växtplankton står dinoflagellater för cirka 75–80 %, och de toxiner som frigörs av dinoflagellater är bland de mest kraftfulla kända biotoxinerna [51] . Omkring 60 arter av toxinproducerande dinoflagellater är kända; mer än hälften av dem tillhör släktena Prorocentrum , Alexandrium och Dinophysis , i mindre utsträckning till Gambierdiscus , Ostreopsis och Karenia [92] .

Några av de toxiner som produceras av dinoflagellater är flyktiga och har varit kända för att orsaka förgiftning hos forskare som studerar dinoflagellater vid inandning eller kontakt med huden [86] . Dinoflagellatgifter kan vara vatten- och fettlösliga, ha cytolytiska, hepatotoxiska och neurotoxiska effekter [110] .

Ofta (särskilt under röda tidvatten) ackumuleras dessa toxiner i vävnaderna hos växtplanktonätande musslor utan att orsaka dem mycket skada, men deras vävnadsnivåer är giftiga (ofta dödliga) för blötdjursätande ryggradsdjur  - för fiskar eller människor. I den senare kan de orsaka följande sjukdomar [51] [123] [124] :

Vissa dinoflagellater som producerar gifter som kan påverka fiskar , däggdjur och fåglar är av stor ekonomisk betydelse eftersom de skadar gårdar som föder upp marina djur [110] . Bland dessa arter finns Pfiesteria piscicida , som kännetecknas av sin ovanliga livscykel. Gifterna som frigörs av detta dinoflagellat är så starka att fiskar som livnär sig på dem (t.ex. sill , sydlig flundra ) dör inom några minuter [86] . Det är denna art av dinoflagellater som är ansvarig för massdöden av fiskar under röda tidvatten utanför USA :s Atlantkust [51] [123] .

I livsmedelsindustrin

Dinoflagellaten Crypthecodinium cohnii används för att producera i industriell skala dokosahexaensyra (cervonsyra), som är en av de viktigaste essentiella omega-3 fleromättade fettsyrorna för människokroppen [131] .

Klassificering och fylogeni

Under nästan hela 1900-talet utvecklades klassificeringen av dinoflagellater nästan oberoende av protozoologer och botaniker -algologer . Protozoologer tolkade taxonen som ordningen Dinoflagellida  Bütschli, 1885 inom phylum Protozoa [133] ; algologer - antingen som en klass Dinophyceae  Pascher, 1914 som en del av Pyrrophyta-divisionen (som också inkluderade klassen Cryptophyceae , och ibland även klassen Chloromonadophyceae ) [15] [28] , eller som en oberoende division Dinophyta  Dillon, 1963 [134] . Samtidigt byggde botaniker en intern klassificering av dinofytalger baserad på typen av organisering av tallus , och särskiljde ordningarna Peridiniales (monadiska former), Dinamoebidiales (rhizopodiala former), Gloeodiniales (palmelloidformer), Dinococcales (coccoidformer), Dinothrichales (filamentösa former) [15] . I slutet av 1900-talet blev dessa tidiga klassificeringar helt föråldrade [10] .

Modern forskning inom området taxonomi av dinoflagellater är baserad på analysen av deras fylogeni , utförd med hänsyn till både morfologiska och molekylära data [10] . Enligt fylogenetisk analys (2014), baserat på en jämförelse av RNA- nukleotidsekvenserna för 76 arter av alveolater och heterokonter (representanter för de senare spelade rollen som en utgrupp ), representerar dinoflagellater inom alveolaten en monofyletisk grupp, syster till apicomplexes, och den gemensamma förfäders taxon av dinoflagellater och apicomplexes var syster till ciliater. Inom gränserna för dinoflagellater separerade Perkinsus marinus den tidigaste bland de arter som deltar i analysen (enligt andra klassificeringar ingår Perkinsus och relaterade grupper inte i dinoflagellater, utan i sammansättningen av deras systergrupp Perkinsozoa [ 135] [136 ] ), efter honom - Oxyrrhis marina , ännu senare - clade of sindine , och de återstående grupperna av dinoflagellater ( dinokaryotes ) bildar en syster clade i förhållande till den. De interna förhållandena mellan representanter för dinokaryoter är ännu inte klara, och tillgängliga data är till stor del motsägelsefulla [132] .

Fensomes system med medförfattare

Det viktigaste bidraget till bildandet av moderna idéer om dinoflagellaters taxonomi gjordes av systemet [137] som publicerades 1993 och föreslagits av Robert Fens et al. Detta system kombinerade moderna och fossila släkten i en enda klassificering och sammanfattade tidigare landvinningar inom taxonomi av dinoflagellater; den baserades huvudsakligen på morfologiska egenskaper (främst på egenskaperna hos cellintegument), men tog också hänsyn till molekylära data som erhållits genom att jämföra nukleotidsekvenserna för individuella ribosomala RNA- gener . Under de följande åren blev systemet utbrett; samtidigt uttrycktes allvarliga tvivel om monofyn av ett antal underklasser och beställningar som urskiljdes i den [138] [139] .

Inom detta system ser Dinoflagellata -typklassificeringen ut på toppnivån enligt följande [140] [141] :

Typ Dinoflagellata  Bütschli, 1885 (dinoflagellater)

• Subphylum Syndinea   Chatton, 1920 (Syndinea)
  • Klass Syndiniophyceae   Loeblich III, 1976 (Syndinophyces): order Syndiniales
• Subtyp Dinokaryota   Fensome et al. 1993; Cavalier-Smith, 1993 (dinokaryoter)
  • Klass Dinophyceae   Pascher, 1914 (Dinophycea)
    • Underklass Gymnodiniphycidae  Fensome et al. , 1993 : beställer Gymnodiniales, Ptychodiscales, Suessiales
    • Underklass Peridiniphycidae  Fensome et al. , 1993 : order Gonyaulacales , Peridiniales
    • Underklass Dinophysiphycidae  Möhn, 1984 : beställningar † Nannoceratopsiales, Dinophysiales
    • Underklass Prorocentrophycidae  Fensome et al. , 1993 : Prorocentrales order
    • Dinophyceae incertae sedis : beställer Desmocapsales, Phytodiniales, Thoracosphaerales
  • Klass Blastodiniphyceae  Fensome et al. , 1993 (Blastodinyfiaceae): order Blastodiniales
  • Klass Noctiluciphyceae  Fensome et al. , 1993 (Noctilucifian): order Noctilucales
• Dinoflagellata incertae sedis : familj †Arpyloraceae med släktet Arpylorus

Författarna till systemet inkluderade inte ordnarna Ellobiopsida (parasiter av kräftdjur ) och Ebriida ( frittlevande fagotrofiska flagellater ) i sammansättningen av dinoflagellater, vars systematiska position under lång tid orsakade kontroverser bland protozoologer [139] . Senare visade det sig att ellobiopsider fortfarande tillhör dinoflagellater [142] , medan ebriider inte gör det: de hittade sin plats i Cercozoa -klassen [143] . Bland de betraktade släktena nämndes inte heller flagellaten Oxyrrhis (tidigare vanligen inkluderad i syndinia som den enda frilevande formen i denna grupp [144] ); senare studier visade att i dinoflagellaternas släktträd representerar den en speciell, tidigt divergerande gren [132] .

System Ruggiero et al

Forskning inom området för fylogeni av dinoflagellater, som utvecklades i slutet av 20-talet - början av 2000-talet, återspeglades i Dinoflagellata taxonsystem som föreslogs 2015 av Michael Ruggiero et al. och ingick som en integrerad del av makrosystemet av levande organismer de presenterade. Här har detta taxon en superklassrankning inom Miozoa -fylumen av Alveolata- supertypen (för placeringen av denna superklass bland andra alveolater, se avsnittet "Klassificering" i artikeln Alveolater ). Systemet har förts till nivån för ordningar och ordningar (i förhållande till klassen Dinophyceae följer systemets författarna reglerna för botanisk nomenklatur , i förhållande till andra klasser av dinoflagellater - reglerna för zoologisk nomenklatur ) och ser ut så här [135] [136] :

Superklass Dinoflagellata  Bütschli, 1885 (dinoflagellater)

• Klass Ellobiopsea   Cavalier-Smith, 1993 (ellobiopsei): beställ Ellobiopsida
• Klass Oxyrrhea   Cavalier-Smith, 1987 (Oxyrrhea): beställer Acrocoelida, Oxyrrhida
• Klass Syndinea   Chatton, 1920 (Sindinea): beställer Rastrimonadida, Syndinida
• Klass Noctilucea   Haeckel, 1866 (Noctylucea): ordning Noctilucida
• Klass Dinophyceae   Pascher, 1914 (Dinophycea)
  • Underklass Suessioidia   Cavalier-Smith & Chao, 2004 beställ Suessiales
  • Underklass Dinophysoidia   Lindemann, 1928 : beställningar † Nannoceratopsiales, Dinophysiales
  • Underklass Peridinoidia   Poche, 1913 : orders Prorocentrales , Peridiniales
  • Underklass Gonyaulacoidia   Cavalier-Smith, 2004 : order Gymnodiniales, Gonyaulacales
  • Dinophyceae incertae sedis : ordnar Actiniscales, Blastodinales, Coccidinales, Dinamoebales, Lophodinales, Pyrocystales, Thoracosphaerales

Dinoflagellater i kultur

Även om dinoflagellater är mikroskopiska i storlek, har de ovanliga naturfenomen som de orsakar under massreproduktion länge tilldragit sig människors uppmärksamhet och har återspeglas i litterära monument  , inklusive mycket tidiga sådana [145] .

Den "röda Nilen" nämns redan i forntida egyptiska texter från tiden för det Nya kungariket . Detta fenomen återspeglas också i Bibeln : i boken " Exodus ", som den första av " Egyptens tio plågor ", nämns straff med blod : "... allt vatten i floden förvandlades till blod, och fisken i floden dog ut, och floden stank, och egyptierna kunde inte dricka vatten från floden; och det kom blod i hela Egyptens land .

Fenomenet med blodröd färgning av vattnet i sjön Lago di Tovel utgjorde grunden för legenden . Enligt henne var det en gång i tiden många friare som uppvaktade prinsessan Trezenga, dotter till Ragolis siste härskare , men hon vägrade dem alla. En av de avvisade friarna, Lavinto, härskaren över Tuenno , försonade sig inte och försökte tvinga fram prinsessans samtycke med våld och skickade en armé mot invånarna i Ragoli. De ville inte underkasta sig den arrogante Lavinto och bekämpade, med Trezenga i spetsen, fienden, som var fler än dem, vid sjöns strand. Vid slutet av dagen föll Ragolis försvarare, och Lavinto genomborrade Trezenga personligen med ett svärd; sjön var färgad av de fallnas blod och påminde sedan då och då människor om modet hos invånarna i Ragoli [146] [147] .

Figurativa beskrivningar av havets glöd gavs av I. A. Goncharov i cykeln av reseessäer " Fregatt Pallada" (1855-1857) och Victor Hugo i romanen " Havets toilers " (1866). Här är en bild på detta fenomen, givet av Hugo: ”Det verkade som om vattnet var uppslukat av eld ... Blåaktiga ränder på vattnet låg i veck av ett hölje. En bred spridning av blek lyster fladdrade på vattenytan. Men det var inte en eld, utan dess spöke... Droppar, fallande från åran i en våg, överös havet med stjärnor... Du stoppar din hand i vattnet och tar ut den i en eldig handske; den här lågan är död, du känner den inte .

Anteckningar

1. ↑ 1 2 Belyakova et al., 2006 , sid. 140.
2. ↑ Beställ pansarflagellater eller Peridinea - artikel från Big Encyclopedic Dictionary
3. ↑ 1 2 3 Houseman et al., 2010 , sid. 118.
4. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 141.
5. ↑ Shukanov et al., 2009 , sid. 60.
6. ↑ Munday R., Thomas K., Gibbs R., Murphy C., Quilliam M. A.  Akuta toxiciteter av saxitoxin, neosaxitoxin, decarbamoyl saxitoxin och gonyautoxins 1&4 och 2&3 till möss via olika administreringsvägar  // Toxikon. - 2013. - Vol. 76, dec. 15. - S. 77-83. - doi : 10.1016/j.toxicon.2013.09.013 . — PMID 24060374 .
7. ↑ Baker M. . Av lysande vatteninsekter // Sysselsättning för mikroskopet. - London: Dodsley, 1753. - 403 sid.  - s. 399-403.
8. ↑ Müller O. F. . Vermium terrestrium et fluviatilium, seu animalium infusoriorum, helminthicorum et testaceorum, non marinorum, succincta historia. Vol. 1 . - Havniæ et Lipsiæ : Heineck och Faber, 1773. - xxxiv + 135 S.  (otillgänglig länk)  - S. 63, 98.
9. ↑ Ehrenberg C. G.  Beiträge zur Kenntnis der Organization der Infusorien und ihrer geographischer Verbreitung, besonders in Sibirien // Abhandlungen der Königlich Preussischen Akademie der Wissenschaften zu Berlin gehalten in den Jahren 1830. - 1830. - S. 1-8.
10. ↑ 1 2 3 4 5 Okolodkov, 2011 , sid. åtta.
11. ↑ Butschli O. . 3. Unterabtheilung (Ordnung) Dinoflagellata // Dr. H. G. Bronns Klassen und Ordnungen des Thier-Reichs, wissenschaftlich dargestellt i Wort und Bild. bd. 1. Protozoer. - Leipzig und Heidelberg: C. F. Winter, 1885. - xviii + 1097 S.  - S. 906-1029.
12. ↑ Carty, Parrow, 2015 , sid. 773.
13. ↑ 1 2 3 4 Dinoflagellata: Livshistoria och ekologi . // University of California Museum of Paleontology . Hämtad 29 juli 2015. Arkiverad från originalet 17 oktober 2015. (obestämd)
14. ↑ Okolodkov, 2011 , sid. 8-9.
15. ↑ 1 2 3 Lägre växters förlopp / Ed. M.V. Gorlenko . - M . : Högre skola , 1981. - 504 sid.  - S. 220-222.
16. ↑ 1 2 Belyakova et al., 2006 , sid. 142.
17. ↑ Ruppert, Fox, Barnes, 2008 , sid. 67.
18. ↑ 1 2 3 Houseman et al., 2010 , sid. 119.
19. ↑ 1 2 3 Lee, 2008 , sid. 265.
20. ↑ Mukhin, Tretyakova, 2013 , sid. 82.
21. ↑ 12 Lee , 2008 , sid. 263.
22. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 142-143.
23. ↑ Raven et al., 2005 , sid. 303.
24. ↑ 1 2 3 Belyakova et al., 2006 , sid. 143.
25. ↑ 1 2 3 4 5 Belyakova et al., 2006 , sid. 144.
26. ↑ Lee, 2008 , sid. 265-267.
27. ↑ 12 Lee , 2008 , sid. 268.
28. ↑ 1 2 3 4 5 Matvienko A. M.  Institutionen för pyrofytiska alger (Pyrrophyta) // Plant life. T. 3. Alger. Lavar / Ed. M. M. Gollerbach . - M . : Education , 1977. - 487 sid.  - S. 93-100.
29. ↑ Sarjeant W.A.S. Fossila och levande dinoflagellater. - San Diego: Elsevier , 2013. - viii + 182 sid. — ISBN 978-1-48-327232-0 .  - S. 17-18.
30. ↑ Georgi K. Marinov, Michael Lynch. Mångfald och divergens av dinoflagellathistonproteiner  (engelska)  // G3: gener, genom, genetik. — 2016-02-01. — Vol. 6 , iss. 2 . — S. 397–422 . — ISSN 2160-1836 . - doi : 10.1534/g3.115.023275 . Arkiverad från originalet den 7 augusti 2017.
31. ↑ Sedova, 1996 , sid. 122.
32. ↑ Sedova, 1996 , sid. 209.
33. ↑ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 Wisecaver J. H., Hackett J. D.  Dinoflagellate genome evolution  // Annual review of microbiology. - 2011. - Vol. 65. - s. 369-387. - doi : 10.1146/annurev-micro-090110-102841 . — PMID 21682644 .
34. ↑ Sedova, 1996 , sid. 122, 124.
35. ↑ 1 2 3 4 5 Belyakova et al., 2006 , sid. 145.
36. ↑ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 Hackett J. D., Anderson D. M., Erdner D. L., Bhattacharya D.  Dinoflagellates: a remarkable evolutionary experiment  // American Journal of Botany . - 2004. - Vol. 91, nr 10. - P. 1523-1534. - doi : 10.3732/ajb.91.10.1523 . — PMID 21652307 .
37. ↑ 1 2 Sedova, 1996 , sid. 207.
38. ↑ 1 2 3 4 Houseman et al., 2010 , sid. 121.
39. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 145-146.
40. ↑ Imanian B. , Pombert JF , Dorrell RG , Burki F. , Keeling PJ Tertiär endosymbios i två dinotomer har genererat liten förändring i mitokondriella genomen hos deras dinoflagellatvärdar och kiselalgerendosymbionter.  (engelska)  // Public Library of Science ONE. - 2012. - Vol. 7, nr. 8 . — P. e43763. - doi : 10.1371/journal.pone.0043763 . — PMID 22916303 .
41. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 146.
42. ↑ 1 2 3 Thomas G. Doak, Robert B. Moore, Ove Hoegh-Guldberg, Mary Alice Coffroth. Skäl att bygga dinoflagellat Symbiodinium BAC-bibliotek . — 2005.
43. ↑ Rae P. M.  5-Hydroxymethyluracil in DNA of a dinoflagellate  // Proc. Nat. Acad. sci. USA . - 1973. - Vol. 70, nr 4. - P. 1141-1145. — PMID 4515611 .
44. ↑ Bayer T., Aranda M., Sunagawa S., Yum L. K., Desalvo M. K., Lindquist E., Coffroth M. A., Voolstra C. R., Medina M.  Symbiodinium transcriptomes: genome insights into the dinoflagellate symbionts of PIL/LoS  corals /Los corals . - 2012. - Vol. 7, nr 4. - P. e35269. - doi : 10.1371/journal.pone.0035269 . — PMID 22529998 .
45. ↑ Sedova, 1996 , sid. 206.
46. ↑ 1 2 3 Alverca E., Franca S., Díaz de la Espina S. M.  Topology of splicing and snRNP biogenesis in dinoflagellate nuclei  // Biology of the Cell. - 2006. - Vol. 98, nr 12. - P. 709-720. - doi : 10.1042/BC20050083 . — PMID 16875467 .
47. ↑ Mukhin, Tretyakova, 2013 , sid. 84-85.
48. ↑ 1 2 3 4 Sedova, 1996 , sid. 124.
49. ↑ 12 Lee , 2008 , sid. 275.
50. ↑ Sedova, 1996 , sid. 124-125.
51. ↑ 1 2 3 4 5 Hoppenrath M., Saldarriaga JF Dinoflagellates . // Tree of Life Web Project . Hämtad 6 augusti 2015. Arkiverad från originalet 13 oktober 2012. (obestämd)
52. ↑ 1 2 3 Jackson C. J., Gornik S. G., Waller R. F.  Det mitokondriella genomet och transkriptomet av det basala dinoflagellatet Hematodinium sp. : karaktärsutveckling inom de härledda högst mitokondriella genomen av dinoflagellater  // Genombiologi och evolution. - 2012. - Vol. 4, nr 1. - P. 59-72. doi : 10.1093 / gbe/evr122 . — PMID 22113794 .
53. ↑ 1 2 3 Belyakova et al., 2006 , sid. 147.
54. ↑ Nishitani G., Nagai S., Baba K., Kiyokawa S., Kosaka Y., Miyamura K., Nishikawa T., Sakurada K., Shinada A., Kamiyama T.  Högnivåkongruens av Myrionecta rubra prey och Dinophysis arter plastididentiteter som avslöjats av genetiska analyser av isolat från japanska kustvatten  // Applied and Environmental Microbiology. - 2010. - Vol. 76, nr 9. - P. 2791-2798. - doi : 10.1128/AEM.02566-09 . — PMID 20305031 .
55. ↑ Wisecaver J. H., Hackett J. D.  Transkriptomanalys avslöjar nukleärt kodade proteiner för upprätthållande av temporära plastider i dinoflagellaten Dinophysis acuminata  // BMC Genomics. - 2010. - Vol. 11. - P. 366. - doi : 10.1186/1471-2164-11-366 . — PMID 20537123 .
56. ↑ Lee, 2008 , sid. 269.
57. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 147-148.
58. ↑ 1 2 3 4 Belyakova et al., 2006 , sid. 148.
59. ↑ 1 2 Belyakova et al., 2006 , sid. 150.
60. ↑ Lee, 2008 , sid. 272.
61. ↑ Lee, 2008 , sid. 272-273.
62. ↑ Houseman et al., 2010 , sid. 122.
63. ↑ 1 2 Mukhin, Tretyakova, 2013 , sid. 84.
64. ↑ Gavelis G. S., Hayakawa S., White R. A. 3rd, Gojobori T., Suttle C. A., Keeling P. J., Leander B. S.  Ögonliknande ocelloider är byggda av olika endosymbiotiskt förvärvade komponenter  // Nature . - 2015. - Vol. 523, nr 7559. - P. 204-207. - doi : 10.1038/nature14593 . — PMID 26131935 .
65. ↑ 1 2 Hayakawa S., Takaku Y., Hwang J. S., Horiguchi T., Suga H., Gehring W., Ikeo K., Gojobori T.  Funktion och evolutionärt ursprung för encellig kamera-typ ögonstruktur  // PLoS ONE . - 2015. - Vol. 10, nr 3. - P. e0118415. - doi : 10.1371/journal.pone.0118415 . — PMID 25734540 .
66. ↑ 1 2 3 Lee, 2008 , sid. 273-274.
67. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 149.
68. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 149-150.
69. ↑ Lee, 2008 , sid. 277.
70. ↑ 1 2 3 Belyakova et al., 2006 , sid. 151.
71. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 150-151.
72. ↑ 12 Lee , 2008 , sid. 275-276.
73. ↑ Steidinger och Tangen 1997 , sid. 401.
74. ↑ Hoppenrath M., Bachvaroff T. R., Handy S. M., Delwiche C. F., Leander B. S.  Molecular phylogeny of ocelloid-bearing dinoflagellates (Warnowiaceae) som härleds från SSU och LSU rDNA-sekvenser  // BMC Evolutionary Biology. - 2009. - Vol. 9. - P. 116. - doi : 10.1186/1471-2148-9-116 . — PMID 19467154 .
75. ↑ Okolodkov, 2011 , sid. 25.
76. ↑ 1 2 3 Lee, 2008 , sid. 277-278.
77. ↑ 12 Lee , 2008 , sid. 278.
78. ↑ 1 2 3 Raven et al., 2005 , sid. 304.
79. ↑ Lee, 2008 , sid. 264-265.
80. ↑ 1 2 Belyakova et al., 2006 , sid. 152.
81. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 152-153.
82. ↑ 1 2 Sedova, 1996 , sid. 161.
83. ↑ 1 2 3 4 Belyakova et al., 2006 , sid. 153.
84. ↑ Steidinger och Tangen 1997 , sid. 415.
85. ↑ Raven et al., 2005 , sid. 305.
86. ↑ 1 2 3 Margulis, Chapman, 2009 , sid. 144.
87. ↑ 12 Lee , 2008 , sid. 285.
88. ↑ 1 2 3 4 5 Danne J. C., Gornik S. G., Macrae J. I., McConville M. J., Waller R. F.  Alveolat mitokondriell metabolisk evolution: dinoflagellater tvingar fram en omvärdering av parasitismens roll som en drivkraft för förändring i apicomplexans  // Molevolution. - 2013. - Vol. 30, nr 1. - S. 123-139. - doi : 10.1093/molbev/mss205 . — PMID 22923466 .
89. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 32.
90. ↑ Suzuki K., Iwamoto K., Yokoyama S., Ikawa T.  Glycolate-oxidizing Enzymes in Algae // Journal of Phycology. - 1991. - Vol. 27, nr. 4. - s. 492-498. — ISSN 0022-3646 . - doi : 10.1111/j.0022-3646.1991.00492.x .
91. ↑ Hastings JW Dinoflagellate Bioluminescens och dess cirkadiska reglering . // American Society for Photobiology (5.02.2009). Hämtad 2 augusti 2015. Arkiverad från originalet 24 september 2015. (obestämd)
92. ↑ 1 2 Okolodkov, 2011 , sid. 27.
93. ↑ Tezing K. . Havets glöd // Naturens mirakel. Anmärkningsvärda verk av levande och död natur i separata essäer av framstående vetenskapsmän / Ed. ed. V. M. Shimkevich . — sid. : Typografi "Självutbildning", 1914. - 495 sid.  - S. 71-74.
94. ↑ Lee, 2008 , sid. 285-286.
95. ↑ 1 2 3 Lee, 2008 , sid. 286.
96. ↑ 1 2 3 4 Lee, 2008 , sid. 287.
97. ↑ Lee, 2008 , sid. 287-288.
98. ↑ Lee, 2008 , sid. 288.
99. ↑ 1 2 3 Lee, 2008 , sid. 289.
100. ↑ Lee, 2008 , sid. 290.
101. ↑ Lee, 2008 , sid. 290-291.
102. ↑ Dinoflagellater . // Smithsonian National Museum of Natural History . Hämtad 5 augusti 2015. Arkiverad från originalet 21 april 2015. (obestämd)
103. ↑ Okolodkov, 2011 , sid. 37.
104. ↑ 1 2 Nikolaev I. I.  Planktonalger // Plant Life. T. 3. Alger. Lavar / Ed. M. M. Gollerbach . - M . : Education , 1977. - 487 sid.  - S. 44-54.
105. ↑ Carty, Parrow, 2015 , sid. 798.
106. ↑ 1 2 3 Belyakova et al., 2006 , sid. 154.
107. ↑ Stat M., Morris E., Gates R. D.  Funktionell mångfald i korall-dinoflagellat symbios  // Proc. Nat. Acad. sci. USA . - 2008. - Vol. 105, nr 27. - P. 9256-9261. - doi : 10.1073/pnas.0801328105 . — PMID 18591663 .
108. ↑ 1 2 Okolodkov, 2011 , sid. 34.
109. ↑ Langlois GW, Tom P.D. Red Tides: Frågor och svar . // Woods Hole Oceanographic Institution (30.09.2008). Hämtad 3 augusti 2015. Arkiverad från originalet 5 mars 2015. (obestämd)
110. ↑ 1 2 3 Belyakova et al., 2006 , sid. 155.
111. ↑ Raven et al., 2005 , sid. 302.
112. ↑ Okolodkov, 2011 , sid. 33.
113. ↑ Moestrup Ø., Hansen G., Daugbjerg N., Flaim G., d'Andrea M.  Studies on woloszynskioid dinoflagellates II: On Tovellia sanguinea sp. nov., dinoflagellatet som är ansvarigt för rodnaden av sjön Tovel, N. Italien  // European Journal of Phycology. - 2006. - Vol. 41, nr 1. - S. 47-65. - doi : 10.1080/09670260600556682 .
114. ↑ Hansen G., Flaim G.  Dinoflagellater från Trentinoprovinsen, Italien  // Journal of Limnology. - 2007. - Vol. 66, nr 2. - P. 107-141. - doi : 10.4081/jlimnol.2007.107 . .
115. ↑ 1 2 Trevisanato S. I. . Egyptens plågor: arkeologi, historia och vetenskap Titta på Bibeln . - Piscataway, NJ: Gorgias Press , 2005. - P. 17-24. - viii + 196p. — ISBN 978-1-59333-234-1 .
116. ↑ Sarjeant W. A. ​​S.  Arpylorus antiquus Calandra emend., en dinoflagellatcysta från övre Silur // Palynologi. - 1978. - Vol. 2. - S. 167-179.
117. ↑ Vozzhennikova T. F., Shegeshova L. I.   Palaeodinophysis gen. et sp. n. från Rudnyy Altays devon (ett unikt fynd av dinoflagellatfossiler) // Doklady Akademii Nauk SSSR. - 1989. - Vol. 307, nr 2. - P. 442-445.
118. ↑ Okolodkov, 2011 , sid. 40.
119. ↑ 1 2 Mikhailova I. A., Bondarenko O. B. . Paleontologi. Del 1. - M . : Moscows förlag. un-ta, 1997. - 448 sid. — ISBN 5-211-03841-X .  - S. 101.
120. ↑ Houseman et al., 2010 , sid. 123.
121. ↑ Lee, 2008 , sid. 284-285.
122. ↑ Okolodkov, 2011 , sid. 39.
123. ↑ 1 2 Okolodkov, 2011 , sid. 28.
124. ↑ Belyakova et al., 2006 , sid. 155-157.
125. ↑ Kurisu Y., Sato S., Kobayasi K., Ogata T., Kotaki Y.  Detektion av domoic acid in the culture of Prorocentrum lima // DINO7, Seventh International Conference on Modern and Fossil Dinoflagellates, September 21-25, 2003. DINO 7 Book of Abstracts / Ed. av K. Matsuoka, M. Yoshida, M. Iwataki. - Nagasaki: Nagasaki University, 2003. - 66 sid.
126. ↑ Dawson J. F., Holmes C. F. Molekylära mekanismer som ligger bakom hämning av proteinfosfataser av marina toxiner  // Frontiers in bioscience : a journal and virtual library. - 1999. - Vol. 4. - P. D646-658. — PMID 10502549 .
127. ↑ Diarrhetisk skaldjursförgiftning (DSP) från Okadaic Acid . // Washington State Department of Health . Hämtad 13 september 2015. Arkiverad från originalet 15 september 2015. (obestämd)
128. ↑ Watkins S. M., Reich A., Fleming L. E, Hammond R.  Neurotoxisk skaldjursförgiftning  // Marine Drugs. - 2008. - Vol. 6, nr 3. - P. 431-455. - doi : 10.3390/md20080021 . — PMID 19005578 .
129. ↑ Pearn J.  Neurology of ciguatera  // Journal of neurology, neurosurgery, and psychiatry. - 2001. - Vol. 70, nr 1. - P. 4-8. — PMID 11118239 .
130. ↑ Biotoxiner (levande patogener) . // Conners Clinic. Hämtad: 13 september 2015. (obestämd)
131. ↑ Martek Biosciences Corporation (5 februari 2007). Hämtad: 6 september 2018. (obestämd)
132. ↑ 1 2 3 Bachvaroff T. R., Gornik S. G., Concepcion G. T., Waller R. F., Mendez G. S., Lippmeier J. C., Delwiche C. F.  Dinoflagellat-fylogeni återbesökt: med hjälp av ribosomala proteiner för att lösa upp djupa grenade grenade grenar och dinoflagenetiska molekyler  och dinoflagella. - 2014. - Vol. 70. - s. 314-322. - doi : 10.1016/j.impev.2013.10.007 . — PMID 24135237 .
133. ↑ Houseman K.  Protozoology. — M .: Mir , 1988. — 336 sid. — ISBN 5-03-000705-9 .  - S. 45-46.
134. ↑ Gorbunova N.P.  Algology. - M . : Higher School , 1991. - 256 sid. - ISBN 5-06-000641-7 .  - S. 162.
135. ↑ 1 2 Ruggiero Michael A. , Gordon Dennis P. , Orrell Thomas M. , Bailly Nicolas , Bourgoin Thierry , Brusca Richard C. , Cavalier-Smith Thomas , Guiry Michael D. , Kirk Paul M. A Higher Level Classification of All Living Organismer  (engelska)  // PLOS ONE. - 2015. - 29 april ( vol. 10 , nr 4 ). — P.e0119248 . — ISSN 1932-6203 . - doi : 10.1371/journal.pone.0119248 .
136. ↑ 1 2 Ruggiero MA , Gordon DP , Orrell TM , Bailly N. , Bourgoin T. , Brusca RC , Cavalier-Smith T. , Guiry MD , Kirk PM Rättelse: En klassificering på högre nivå av alla levande   organismer // - 2015. - 11 juni ( vol. 10 , nr 6 ). — P.e0130114 . — ISSN 1932-6203 . - doi : 10.1371/journal.pone.0130114 .
137. ↑ Fensome R. A., Taylor F. J. R., Norris G., Sarjeant W. A. ​​S., Wharton D. I., Williams G. L. . En klassificering av levande och fossila dinoflagellater. - Hanover, PA: Sheridan Press, 1993. - 351 sid. — ( Mikropaleontologi . Särskild publikation nr 7).
138. ↑ Okolodkov, 2011 , sid. 8-9, 41.
139. ↑ 1 2 Okolodkov Yu. B.  Klassificering och fylogeni av dinoflagellater (Dinoflagellata) // Botanisk tidskrift . - 2000. - T. 85, nr 4 . - S. 1-14 .
140. ↑ Okolodkov, 2011 , sid. 9-14.
141. ↑ Okolodkov Yu. B.  Det moderna systemet av dinoflagellater (Dinoflagellata) // Botanisk tidskrift . - 2001. - T. 86, nr 1 . - S. 110-125 .
142. ↑ Gómez F., López-García P., Nowaczyk A., Moreira D.  Kräftdjursparasiterna Ellobiopsis Caullery, 1910 och Thalassomyces Niezabitowski, 1913 bildar en monofyletisk divergerande klad inom Alveolata  // Systematisk parasitologi. - 2009. - Vol. 74, nr 1. - S. 65-74. - doi : 10.1007/s11230-009-9199-1 . — PMID 19633933 .
143. ↑ Hoppenrath M., Leander B. S.  Ebriid phylogeny and the expansion of the Cercozoa  // Protist. - 2006. - Vol. 157, nr 3. - P. 279-290. - doi : 10.1016/j.protis.2006.03.002 . — PMID 16730229 .
144. ↑ Kusakin O. G. , Drozdov A. L.  Filema of the organic world. Del 2. - St Petersburg. : Nauka , 1997. - 381 sid. — ISBN 5-02-026018.  - S. 189, 193.
145. ↑ 1 2 3 Seravin L. N.  Det enklaste ... Vad är det? / Rev. ed. Yu. I. Polyansky . - L . : Nauka , 1984. - 176 sid.  - S. 137-147.
146. ↑ Freni S. Il mistero del lago di Tovel: leggenda e scienza a confronto per spiegare perchè le sue acque diventavano rosse . // Sitoweb MeteoWeb.eu (3.06.2014). Hämtad: 5 augusti 2015. (obestämd)
147. ↑ Fusco F. . Lago di Tovel // Vacanze sui laghi italiani . - Youcanprint, 2014. - 606 sid. — ISBN 978-8-89-115824-6 .  - s. 283-286.

Litteratur

På ryska

• Belyakova G. A., Dyakov Yu. T., Tarasov K. L. . Botanik: i 4 vol. T. 2. - M . : Förlag. Center "Academy", 2006. - 320 s. - ISBN 978-5-7695-2750-1 .
• Mukhin V. A., Tretyakova A. S. . Biologisk mångfald: alger och svampar. — Rostov n/a. : Phoenix, 2013. - 269 sid. — ISBN 978-5-222-20177-0 .
• Yu. B. Okolodkov. Dinoflagellata // Protists: A Guide to Zoology. Del 3 / Kap. ed. O.N. Pugachev . - St Petersburg. ; M. : Association of Scientific Publications of KMK, 2011. - 474 sid. - ISBN 978-5-87317-809-4 .  — s. 7–94.
• Ruppert E. E., Fox R. S., Barnes R. D. Zoologi för ryggradslösa djur: funktionella och evolutionära aspekter: i 4 vol. T. 1. - M . : Izdat. Center "Academy", 2008. - 496 sid. - ISBN 978-5-7695-3493-5 .
• Sedova T.V. Algkaryologi. - St Petersburg. : Nauka , 1996. - 386 sid. — ISBN 5-02-026058-4 .
• Houseman K., Hülsman N., Radek R. . Protistologi / Per. från engelska. S. A. Karpova. Ed. S. A. Korsuna. - M . : Association of Scientific Publications of KMK, 2010. - 495 s. - ISBN 978-5-87317-662-5 .
• Shukanov A. S., Stefanovich A. I., Poliksenova V. D., Khramtsov A. K. . Algologi och mykologi. - Minsk: BGU , 2009. - 423 sid. - ISBN 978-985-518-040-2 .

På engelska

• Carty S., Parrow M.W. Dinoflagellater // Sötvattenalger i Nordamerika: ekologi och klassificering. 2:a upplagan / Ed. av J.D. Wehr, R.G. Sheath, J.P. Kociolek. - San Diego: Elsevier , 2015. - xvi + 1050 sid. — (Akvatisk ekologi). — ISBN 978-0-12-385876-4 .  - s. 773-807.
• Lee R.E. Fysiologi. - New York: Cambridge University Press, 2008. - 561 s. - ISBN 978-0-521-68277-0 .
• Margulis L. , Chapman M.J.. Kingdoms & Domains: An Illustrated Guide to the Phyla of Life on Earth. 4:e upplagan . - W. H. Freeman and Company, 2009. - lxxii + 659 sid. — ISBN 978-0-12-373621-5 .
• Raven P. H., Evert R. F., Eichhorn S. E. . Växternas biologi. 7:e upplagan. - New York: W. H. Freeman and Company Publishers, 2005. - 816 sid. — ISBN 0-7167-1007-2 .
• Steidinger K. A., Tangen K. . Dinoflagellater // Identifiering av marint fytoplankton / Ed. av C.R. Thomas. - San Diego: Academic Press , 1997. - xv + 858 sid. - ISBN 978-0-12-693018-4 .  - s. 387-584.

Länkar

• Annenkova, Natalia. Kommer biologisk mångfald och molekylärbiologi att hjälpa varandra? . // Site Biomolecula.ru (8.09.2014). Hämtad 18 mars 2018. Arkiverad från originalet 18 mars 2018. (obestämd)